与动物不同，植物几乎在其整个生命过程中都有能力产生新的器官，这种独特的发育策略确保了固着生长的植物能够在各种不利环境下的生存。这种至关重要的能力取决于植物顶端分生组织功能的维持和持续的分裂分化。在高等植物中，绝大部分的地上器官均来自于茎顶端分生组织中干细胞的分化。生长素作为最早被发现以及研究历史最久的植物激素，长期以来被认为是促进顶端分生组织侧生器官起始的关键信号。如何保障生长素在调控侧生器官起始过程中信号输出的遗传稳定性目前尚不清楚。2023年7月3日，中国科学技术大学赵忠团队在PNAS期刊在线发表了题为“Genetic robustness control of auxin output in priming organ initiation”的研究论文，揭示了生长素在促进侧生器官起始过程中的遗传稳健性调控机制。

AUXIN RESPONSE FACTOR5（ARF5）/ MONOPTEROS（MP）是生长素信号途径中调控侧生器官起始的关键转录因子。研究人员发现编码AP2转录因子的DORNROSCHEN-LIKE（DRNL）及其同源基因DRN作为MP的下游靶基因参与了侧生器官原基的起始过程，drn drnl双突变体出现了严重的侧生原基起始缺陷。进一步的研究发现，细胞分裂素氧化酶CKX6和细胞分裂素信号转导途径的负调控因子AHP6不仅是DRNL调控的直接下游，同时也是MP的直接下游。MP与DRNL蛋白之间相互作用形成蛋白质复合体共同激活AHP6和CKX6，通过抑制细胞分裂素信号传导以及促进细胞分裂素的降解，协同限制了原基起始区域中细胞分裂素信号，从而使得侧生器官能够正常起始。除此之外，研究人员还发现，前期已知的参与侧生器官起始的MP直接下游靶基因AINTEGUMENTA-LIKE6（AIL6）、AINTEGUMENTA（ANT）、FILAMENTOUS FLOWERS（FIL）和TARGET OF MONOPTEROS3（TMO3）也同时是DRNL调控的直接下游。因此，MP-DRNL可能是生长素介导侧生器官起始过程中的关键调节模块。

尽管DRNL和DRN在侧生器官起始过程中存在功能冗余，但它们在茎顶端分生组织中的表达区域显著不同：DRNL在周边区原基起始处表达，而DRN主要在中央区干细胞中表达。既然DRN和DRNL在原基起始处没有共同表达，那么这两个基因在侧生原基起始过程中是如实现功能的冗余呢？研究人员发现，在drnl突变体中原本在中央干细胞区域表达的DRN，在周边原基起始处被异位激活，并且能够恢复drnl在侧生器官起始中的功能缺陷。进一步的研究证明，DRNL能够直接结合在DRN的启动子上抑制DRN的转录。因此当DRNL功能缺失时，其在周边区对DRN的转录抑制被解除，使得DRN在空间上异位表达，以补偿DRNL的功能缺失。尽管在野生型中DRNL和DRN参与的生物学过程完全不同，研究人员观察到的这种同源基因在不同空间位置上异位激活所产生的空间基因补偿效应，是生长素在调控侧生器官起始过程中遗传稳健性的重要分子基础。

综上所述，该研究揭示了在植物侧生器官的起始过程中，生长素信号通过MP-DRNL模块，一方面通过激活AHP6和CKX6的表达，抑制了周边区细胞分裂素的信号；另一方面，激活侧生器官起始的重要转录因子AIL6、ANT、FIL和TMO3的表达，通过整合多个遗传途径促进了侧生器官原基的起始。同时，DRNL和其同源基因DRN之间存在的空间基因补偿效应，为生长素在调控侧生器官起始过程中的遗传稳健性调节提供了重要的分子基础。

中国科学技术大学赵忠教授为该论文的通讯作者，博士生代玉秋和安徽师范大学特任副教授罗林杰为该论文的共同第一作者。相关工作得到国家自然科学基金、中科院先导B以及中国科学技术大学原创探索类项目的资助。

论文链接：

https://doi.org/10.1073/pnas.2221606120